Одноглавый собор Успения Пресвятой Богородицы был возведен в 1560 году. В те времена церкви строили, как правило, из дерева, но этот храм уже изначально был каменным. Предполагается, что и Успенский собор, и вышеупомянутую Никольскую церковь строил знаменитый русский зодчий Постник Яковлев, один из создателей московского собора Василия Блаженного.

Успенский собор в псковско-новгородском стиле очень интересен с архитектурной точки зрения, но поистине уникальным его делает не это, а сохранившиеся практически в полном объеме фрески второй половины XVI века. Есть среди них и прижизненное изображение Ивана Грозного с боярами.

Наибольший интерес у историков, религиоведов и просто любителей искусства вызывает фреска, изображающая святого Христофора с лошадиной головой (обычно этого святого представляли с головой собаки – в соответствии со средневековой легендой).

В 2017 году собор Успения Пресвятой Богородицы при Богородице-Успенском мужском монастыре внесен в список Объектов всемирного наследия ЮНЕСКО, а в 2019 году он был открыт для посещения всеми желающими.