Монастырь возник в XII веке на месте бывшего языческого святилища и долгое время был центром распространения христианства. Это один из старейших обителей на землях Ростова Великого. Одновременно постройки играли роль защитника города.

Много бед принесли Смутные времена. После того как польско-литовские войска вынесли всё ценное и сожгли монастырь, понадобилось более полувека для сбора средств на новые постройки. Накануне Первой мировой войны монахи перебрались в Спасо-Яковлевский монастырь, а здесь открылась обитель для насельниц из Белоруссии.

После проведения масштабных реставрационных работ в начале XXI века женский Авраамиево-Богоявленский монастырь прославился как один из самых красивых в Ростове Великом.